Alexander der Große eroberte das Gebiet im 4. Jahrhundert v. Chr. auf seinem Weg nach Indien. 150 Jahre später errichtete das Partherreich seine Hauptstadt in Nisa, einem Gebiet um das heutige Aşgabat. Im 7. Jahrhundert n. Chr. nahmen die Araber die Region ein, wodurch die Bevölkerung mit dem Islam und der Kultur des Nahen Ostens in Berührung kam. Um diese Zeit entwickelte sich die Seidenstraße zu einem wichtigen Handelsweg zwischen Asien und Europa. Schon bald wurde das Gebiet des heutigen Turkmenistan als Chorasan bekannt, als der Kalif der Abbasiden, Al-Ma'mun, Merw zu seiner Hauptstadt erhob. Mitte des 11. Jahrhunderts versuchten die Seldschuken über Turkmenistan in Afghanisten einzufallen. Das Seldschukenreich zerfiel im späten 12. Jahrhundert und die Turkmenen verloren ihre Unabhängigkeit als Dschingis Khan auf seinem Weg nach Europa die Kontrolle über die Regionen östlich des Kaspischen Meeres erlangte. Die nächsten sieben Jahrhunderte lang lebten die Turkmenen unter verschiedenen Herrschern und führten fortwährend Stammeskriege untereinander. Über die turkmenische Geschichte vor der russischen Besetzung im 19. Jahrhundert ist wenig bekannt. Als die Turkmenen aus dem Gebiet der Mangyşlak-Halbinsel in das heutige Kasachstan bis an die Grenzen des Iran und in das Becken des Amudarja wanderten, festigten sich die Stammestraditionen und entwickelten sich weiter, wodurch sie die ersten Ansätze des heutigen turkmenischen Nationalbewusstseins bilden.