Als souveräner Staat wickelt der Vatikan seine Finanzgeschäfte eigenständig ab.
Anfang der 1990er Jahre haben neben der Offenlegung der Staatsfinanzen auch spürbare Bemühungen eingesetzt, die über zweitausend Jahre gewachsene Organisationsstruktur zu vereinfachen. Die Verwaltung der vatikanischen Vermögenswerte stützt sich nun auf vier Säulen:
Der Präfektur für wirtschaftliche Angelegenheiten steht der "Finanzminister" der Weltkirche vor (Kardinal Sergio Sebastiani)
Als Gouverneur des Stadtstaates Vatikan ist Giovanni Lajolo für Einnahmen und Ausgaben auf dem Territorium zuständig.
Die Vermögensverwaltung des Heiligen Stuhles (Apsa) leitet Kardinal Attilio Nicora. Über die Apsa werden die Gehälter gezahlt und auch über anfallende Investitionen entschieden.
Das Institut für Religiöse Werke (IOR), besser bekannt als Vatikanbank, wurde 1942 von Papst Pius XII. gegründet. Die Bank wird von einem weltlichen Manager, dem Bankier Angelo Caloia, geführt und von einer Kardinalskommission kontrolliert. Eigentümer dieser Einrichtung ist der Heilige Stuhl, der auch Anspruch auf ihre Gewinne hat.
Zu den Haupteinnahmequellen des Vatikans gehören (abgesehen von den Einnahmen aus Immobilien) die Geschäfte innerhalb des Vatikans. Die Umsätze des Supermarktes ebenso wie die Einnahmen der Vatikantankstelle, der Apotheke und des Bekleidungsgeschäftes fließen in die Staatskasse.
Weitere Haupteinnahmen werden von Souvenirständen und durch freiwillige Spenden erzielt. Jährlich werden im Schnitt etwa 85 Millionen Euro an den Vatikan gespendet. Andere Einnahmequellen sind der Verkauf von vatikanischen Euromünzen und Sonderprägungen sowie Briefmarken an Sammler. Die Vermietung von rund 2.400 Häusern außerhalb des Vatikans garantiert ebenfalls ein regelmäßiges Einkommen.
Zudem besitzt der Vatikan Gold, das er in New York lagert, gut 850 Immobilien im geschätzten Wert von 1,5 Milliarden Euro sowie (unbezahlbare) Kunstschätze, von denen der frühere Papst Johannes Paul II. sagte: "Sie sind unverkäuflich, sie gehören allen Menschen".
Von der Staatsbilanz des Vatikans sind die Einnahmen aus Kirchensteuern sowie bestimmte Aufwendungen ausdrücklich ausgeschlossen. Diese fließen direkt den Diözesen und Ordensgemeinschaften in aller Welt zu, die jedoch die Arbeit des Papstes, der vatikanischen Kongregationen, Räte und Kirchengerichte mit Millionenbeträgen unterstützen. Nach Angaben verschiedener Bistümer in Deutschland verstehe sich die katholische Kirche ausdrücklich als Weltkirche, und da der Vatikan wichtige übergeordnete Aufgaben wahrnehme, tragen über den Verband der Diözesen Deutschlands demzufolge alle deutschen Bistümer pro Jahr einen Anteil für die Aufgaben der Weltkirche bei.
Obwohl der Vatikan nicht Mitglied der Europäischen Union ist, ist der Euro durch bilaterale Verträge offizielles Zahlungsmittel. Für den Handel mit dem Vatikan gelten jedoch die gleichen Zollbestimmungen wie für den Handel mit Ländern außerhalb des Europäischen Binnenmarktes.
Im Vatikan gibt es keine Mehrwertsteuer.