In der Stadt befinden sich rund 40 verschiedene Theater. Das Mariinski-Theater ist eines der bekanntesten Opernhäuser der Welt. Es ist die Heimat des Kirow-Balletts.
Das Alexandra- oder Alexandrinski-Theater wurde auf Erlass von Zarin Elisabeth I. 1756 gegründet. Eine aus Schülern des Kadettenkorps zusammengestellte Truppe bildete das erste ständige Theater Russlands. Erst 1832 erhielt das Ensemble sein heutiges prächtiges Gebäude, das unter Leitung des Architekten Carlo Rossi entstand.
In der Stadt lebten und arbeiteten die Komponisten Michail Glinka, Modest Mussorgski, Nikolai Rimski-Korsakow, Pjotr Iljitsch Tschaikowski, Igor Strawinski und Dmitri Schostakowitsch. Besonders verbunden mit der Stadt ist unter anderem Schostakowitschs siebte oder Leningrader Symphonie; entstanden während der Belagerung durch die Deutschen, war sie ein Ausdruck des Durchhaltewillens und der russischen Kultur. Die Uraufführung fand in Moskau ebenfalls unter Lebensgefahr für Aufführende und Zuhörer statt, am 8. August 1942 wurden die Orchesterpartituren durch die deutsche Blockade hindurch in die Stadt geschafft, das Konzert im gesamten sowjetischen Rundfunk übertragen.